Am 15.11.1939 bekam Schellenberg das Amt des Leiters der Spionageabwehr Inland innerhalb des neugegründeten Reichssicherheitshauptamtes (RSHA) übertragen. Im Juni 1941 wurde er protegiert durch den Leiter des RSHA Reinhard Heydrich - zum SS-Standartenführer befördert und Chef des Amtes VI (Auslandsnachrichtendienst) des RSHA. Dieses Amt geriet zunehmend in Konkurrenz zum militärischen Nachrichtendienst unter Admiral Canaris. Zielstrebig betrieb Schellenberg fortan die Zusammenlegung des gesamten deutschen Auslandsgeheimdienstes. Nach der Ermordung Heydrichs 1942 wurden Schellenberg und sein Nachrichtendienst Himmler direkt unterstellt. Im Auftrag des Reichsführers-SS konnte Schellenberg bereits in diesem Stadium des Krieges seine Fühler in Richtung England ausstrecken, um Möglichkeiten eines Kompromissfriedens zu sondieren. Anfang Februar 1944 wurde Canaris von Hitler seiner Ämter enthoben, die Dienststelle der militärischen Abwehr aufgelöst und deren Aufgabenbereich Schellenbergs Amt im RSHA übertragen. Im Rang eines Generalmajors der Waffen-SS und SS-Brigadeführers leitete Schellenberg nun den gesamten und einheitlichen Geheimdienst des Deutschen Reiches bis zum Zusammenbruch im Mai 1945. Nach dem Krieg wurde Schellenberg im Juni 1945 inhaftiert und im April 1949 vom Militärgerichtshof zu sechs Jahren Gefängnis verurteilt. Wegen eines schweren Leberleidens im Dezember 1950 vorzeitig entlassen, verstarb er im Alter von 43 Jahren am 31. März 1953 in Turin.